Обитель была основана прп. Дионисием в XIV веке при посредстве его брата Феодосия, митрополита Трапезундского, и императора Алексия III Комнина. На место, где следовало построить монастырь, прп. Дионисию указал столп света.
В обители хранится трёхметровый царский хрисову́л – хартия с императорской золотой печатью. Благочестивый самодержец, кроме других пожертвований, передал прп. Дионисию и чудотворную икону «Похвала Пресвятой Богородицы», по преданию, написанную св. евангелистом Лукой. Это тот самый образ, с которым в 626 году патриарх Сергий во время варварского нашествия совершил крестный ход по крепостным стенам Константинополя, вдохновляя защитников города. Позднее перед ним впервые был прочитан Акафист Божией Матери. В 1592 году пираты похитили из Дионисиата эту святыню. Их вожаку во сне явилась Сама Царица Небесная и приказала вернуть образ в обитель. Когда в Дионисиате вынимали икону из ящика, он был полон благоухающего мира. Это так поразило пиратов, что двое из них тут же приняли иночество. В XVIII веке после молитвы у чудотворной иконы от злокачественной опухоли излечился лидер традиционно-просветительского движения, выдающийся церковный деятель Евгений Булгарис. Празднование этому честному образу совершается во всех православных церквях в субботу Пятой седмицы Великого поста.
Из других святынь следует упомянуть часть Животворящего Креста Господня, часть одежды Спасителя, часть пояса Богородицы, десницы Предтечи и Крестителя Господня Иоанна, частицы мощей апп. Иасона и Сосипатра, св. Дионисия Ареопагита, свв. Космы и Дамиана, сщмчч. Власия и Антипы, свтт. Иоанна Молчальника, Модеста Иерусалимского, Нифонта Константинопольского, Петра Александрийского, Василия Великого, Иоанна Златоустого и Фотия, патр. Константинопольского, вмчч. Артемия и Пантелеимона, сщмчч. Харалампия, Мины, Евстратия, Елевферия, Кирика, Мардария, Никиты, Димитрия Трипольского, мчч. Феодора Тирона и Феодора Стратилата, вмц. Варвары, мцц. Кириакии, Фомаиды, блгв. царицы Феофании, десницу св. Иоанна Милостивого, миро вмч. Димитрия Солунского, кровь вмч. Георгия Победоносца и узы первоверховного апостола Петра.
В монастырской библиотеке хранится 1200 рукописей и уникальная реликвия – стул, на котором над своими книгами работал преподобный Никодим Святогорец. Собор Дионисиата расписан известным мастером XVI века Тзордзисом, учеником ведущего представителя критской школы Феофана, а трапезная – монахами Даниилом и Меркурием. В трапезную ведёт великолепная резная дверь. Большое впечатление производят на посетителей монастыря фрески XVI века, с наружной части трапезной, написанные по таинственным сюжетам Откровения Иоанна Богослова. Выделяется фреска, изображающая последствия атомного взрыва. К сожалению, росписи нельзя фотографировать.
В конце подъёма от пристани к монастырю находится поклонное место, построенное в память о чудесном заступничестве Иоанна Предтечи, спасшего обитель от пиратов. В Дионисиате, как и в любом афонском монастыре, несколько параклисов: Похвалы Пресвятой Богородицы, Архангелов, св. Дионисия, свв. Бессребренников, ап. Иоанна Богослова, свт. Николая, свт. Иоанна Златоуста, свт. Нифона, Георгия Победоносца, свт. Нектария Эгинского, прп. Никодима Святогорца. По дороге к Агиу Павлу находится костница, а при ней храм Всех Святых. Это древнее здание было построено ещё в византийскую эпоху, о чём свидетельствуют сохранившиеся росписи XVII века.
Период наивысшего расцвета монастырь пережил в XVI веке. На пожертвования игемонов из Молдавии и Валахии был построен пирг, водопровод, собор, восточные братские корпуса и шестиярусное крыло, выходящее на море. Паломникам следует обратить внимание на полиелей – один из древнейших на Афоне (1600). В храме много древних и чудотворных икон, а все три резные двери, соединяющие его с притвором, восходят к византийской эпохе и представляют собой уникальные произведения искусства.
В XX веке в обители подвизалось много замечательных старцев. Это и отец Гавриил (+1983), автор замечательного Афонского «Лавсаика» и множества других произведений, и о. Харалампий (его изображение вы можете видеть на фотографии) и, конечно, о. Феоклит Дионисиатский. Последний – один из крупнейших православных писателей и известных афонских старцев двадцатого столетия. Отец Феоклит родился в 1916 году, а в 1941 впервые прибыл на Святую Гору. Батюшка очень любил Россию. Всё время цитировал русских писателей, особенно, Достоевского. В 2006 году отец Феоклит преставился, но паломники могут увидеть домик, где он подвизался.